Introducción

El Perú es centro de origen de la papa y sus parientes silvestres, por lo que es conveniente desarrollar nuevas tecnologías de manejo agronómico con menor impacto sobre el ecosistema. Por otro lado, el uso de plaguicidas químicos en la papa está aumentando en los países en desarrollo, a la vez que los agricultores intensifican la producción (^{FAO 2008}). Las prácticas agrícolas sostenibles son la respuesta a los problemas multifacéticos que se han originado por el uso prolongado e indiscriminado de productos químicos para mejorar la producción de los cultivos durante muchas décadas. Por esta razón se ha acentuado la búsqueda de opciones eco amigables para reemplazar los fertilizantes químicos y pesticidas (^{Prashar et al., 2014}).

De acuerdo a ^{Sessitsch y Mitter (2015}), en muchas partes del mundo donde la agricultura de bajos ingresos es una situación común y el mejoramiento del germoplasma o las prácticas agrícolas están poco disponibles, un mejor uso de las funciones de los microbiomas de las plantas apoyará especialmente la producción agrícola y fomentará la bioeconomía en los países menos desarrollados que utilicen inoculantes microbianos y que puedan establecer colecciones de cepas para los ambientes locales.

En un estudio de los sistemas de cultivo biodinámico, orgánico y convencional realizado durante más de 20 años, ^{Mader et al. (2002}) hallaron que los rendimientos de los cultivos de papa y cereales fueron 20% menores, aunque el aporte de fertilizantes y energía se redujo en un 34 a 53% y el de plaguicidas en un 97%, con una mayor fertilidad del suelo y gestión de la biodiversidad Concluyeron que las parcelas agroecológicas pueden hacer que estos sistemas sean menos dependientes de insumos externos.

Se sabe que los microorganismos del suelo agrícola ejercen una profunda influencia en el estado de fertilidad del suelo, en particular en lo que respecta a la disponibilidad de nutrientes, así como en la supresión de las enfermedades de las plantas (^{Kennedy y Smith, 1995}). Hay evidencia de que la biodiversidad del suelo confiere estabilidad al estrés y a la perturbación (^{Brussaard et al., 2007}), pero el mecanismo todavía no se entiende completamente. Los resultados de ^{Turnbull, Campbell y Lazarovits (2014}) mostraron que la rizósfera de la papa es una comunidad resistente y que la primera comunidad bacteriana que se establece en la raíz permanece asociada a ella, incluso cuando las plantas se colocan en el suelo con una microbiota muy diferente.

^{Oswald et al. (2010}) demostraron en ensayos bajo condiciones controladas con Bacillus sp., los mecanismos causantes del mejor crecimiento de plantas de papa, como tuberización temprana, rápido desarrollo del área foliar y probablemente, mayor tasa de fotosíntesis. ^{Calvo et al. (2010}) realizaron una prospección de rizobacterias extraídas de la rizósfera de papas nativas que crecen en su hábitat natural en los Andes y los resultados sugirieron que son una fuente rica de antagonistas para hongos fitopatógenos, principalmente en el género Bacillus sp., con un potencial para ser utilizados en el futuro como inoculantes para mejorar el comportamiento agronómico de la papa.

De acuerdo a ^{Arcos y Zúñiga (2015}), las cepas de Bacillus subtilis y B. amyloliquefaciens nativas de la región altiplánica del Perú y Bolivia, inoculadas a plántulas de dos variedades de papa (Compis y Andina), tienen la capacidad de inhibir la infección por R. solani, posiblemente a través de algún mecanismo de acción antagónica o por resistencia inducida. ^{Oswald et al. (2010}) plantean que el uso de los microorganismos del suelo podría reducir la aplicación de fertilizantes en el cultivo de la papa y controlar parcialmente las enfermedades transmitidas por el suelo que afectan la producción y calidad de los tubérculos. El estudio de ^{Hanif et al. (2015}) indica que la cepa KPS-11 de B. subtilis puede ser un candidato potencial para el desarrollo de inóculos en papa, en suelos deficientes en fósforo.

Por otro lado, en la región Lima se cultivaron alrededor de 6. 211 hectáreas de papa durante la campaña agrícola 2014 con un rendimiento medio de 23,7 t.ha^-1, según datos de la Oficina de Estudios Económicos y Estadísticos del Ministerio de Agricultura y Riego (^{MINAGRI, 2015}). En este sistema de producción de papa se utiliza tecnología agrícola intensiva como insumos agrícolas (particularmente fertilizantes y agroquímicos), mecanización, riego, control fitosanitario y asistencia técnica, además de otros factores socioeconómicos que es necesario ponderar, para evaluar si son usados en forma racional y de acuerdo a los estándares de sustentabilidad ambiental, económica y social. ^{Sarandón & Flores (2014}) proponen pautas metodológicas para la evaluación de la sustentabilidad de los agroecosistemas y para determinar si el proceso de la transición de sistemas convencionales hacia sistemas diversificados y sustentables está sentado en principios y procesos agroecológicos. De esta manera, los autores describen una metodología para la construcción y uso de indicadores de sustentabilidad. Las metodologías denominadas de "investigación de sistemas prediales o de finca" enfatizan la comprensión de los sistemas agrícolas tradicionales como punto de partida, evalúan los antecedentes de la zona, realizan exámenes en el terreno que incluyen entrevistas a los agricultores respecto a las características del predio y analizan los motivos por los cuales emplean métodos particulares de producción(^{Altieri, 1997}).

Por lo tanto, el propósito de la investigación fue responder a las siguientes interrogantes: ¿Qué factores afectan la sustentabilidad ambiental en las fincas de producción de papa? ¿El uso de inoculantes se presenta como una alternativa de manejo agronómico sustentable en el cultivo de papa?

El objetivo principal de la investigación fue evaluar la sustentabilidad ambiental de las fincas productoras de papa y proponer alternativas para optimizar el sistema de producción en las condiciones de la costa central del Perú, mediante un estudio holístico desde el enfoque de sistemas que permita integrar el análisis del medio natural, los procesos productivos y el comportamiento histórico del productor de papa. Se evalúa particularmente el impacto que pueda tener el uso de inoculantes como estrategia de manejo agronómico.

Materiales y Métodos

Resultados y Discusión

Determinación del grado de sustentabilidad ambiental en las fincas de papa

Según lo mostrado en la Tabla 1, los sub-indicadores de sustentabilidad ambiental considerados en el modelo tuvieron valores menores a 2, con excepción del referido a vulnerabilidad por estreses bióticos, principalmente incidencia de plagas y enfermedades (C4), cuyo valor superó ligeramente el umbral establecido. Sin embargo, el índice ponderado de sustentabilidad ambiental (IA) fue de 1,52, lo que implicaría una pobre sustentabilidad de las fincas productoras de papa en la región Lima.

Tabla 1 Indicadores de sustentabilidad ambiental¹ de las fincas productoras de papa en la región Lima. 

¹ Datos de encuestas: 2014-2015.

² Valores estandarizados para cada subindicador.

Los aspectos relacionados con la gestión ambiental en los predios productores de papa se presentaron como un factor crítico que afecta notoriamente la sustentabilidad del sistema de producción en la Costa, si se tiene en cuenta que como consecuencia del cambio climático, es muy probable que las condiciones medioambientales sean poco favorables en los próximos años para el cultivo en la costa central, en caso de que las temperaturas ambientales y del suelo se incrementen.

En la Figura 1 se muestra que es necesario mejorar los índices de sustentabilidad ambiental en las fincas respecto a conservación de la vida en el suelo, riesgo de erosión y manejo de la agrobiodiversidad. ^{Kroschel et al. (2012}) proponen algunas estrategias de control biológico de plagas en los campos de papa y el uso de inoculantes para recuperar especies perdidas a través del uso intensivo de plaguicidas. ^{Mader et al. (2002}) sostienen que las parcelas agroecológicas pueden hacer que los ecosistemas agrícolas sean menos dependientes de insumos externos, incrementando su resiliencia. Los hallazgos de ^{Oswald et al. (2010}) sugieren que las cepas diazótrofas aisladas de la rizósfera de papa en los Andes del Perú tienen un enorme potencial como biofertilizantes, debido a sus características promotoras del crecimiento vegetal. Asimismo, la región central y sur del Perú ha sido reconocida como centro de diversidad genética de la papa (deHaan et al., 2010), por lo que se pueden utilizar los recursos de la agrobiodiversidad para mejorar su manejo en condiciones de campo.

Figura 1 Indicadores de sustentabilidad ambiental para las fincas productoras de papa en la Región Lima. Valores estandarizados menores a 2 indican una sustentabilidad debajo del umbral. A1, Rotación de cultivos. A2, Diversificación de cultivos. B1, Cobertura vegetal. B2, Tipo de suelo. B3, Materia orgánica aplicada al suelo. C1, Biodiversidad temporal. C2, Biodiversidad espacial. C3, Biodiversidad en variedades de papa. C4, Incidencia de plagas y enfermedades. 

Impacto del uso de inoculantes como estrategia de manejo agronómico en la papa

Para mejorar el índice de sostenibilidad ambiental, se evaluó una estrategia de manejo agroecológico en los sistemas de producción de papa en condiciones de Costa, que incluía el uso de inoculantes en los tubérculos semilla de papa. Se consideró que mediante esta estrategia sería factible incrementar los indicadores de sustentabilidad ambiental en las fincas productoras, logrando con ello reducir la dependencia de recursos de alto consumo energético y el riesgo asociado al cultivo de la papa en Costa, si se tiene en cuenta que en el país los sistemas de certificación de semilla de papa son todavía precarios.

• En el primer experimento, la inoculación de los tubérculos de papa cv. Única con la cepa Azotobacter sp. AZO 16M2 presentó diferencias significativas con respecto al control en cuanto a peso total de la biomasa, rendimiento de tubérculos por hectárea, peso comercial de tubérculos y menor daño por mosca minadora. Se concluyó que la aplicación de inoculantes con dicha cepa mejoró el comportamiento agronómico del cv. Única de papa bajo condiciones del valle de Cañete (Tabla 2).

Tabla 2 Características productivas de la papa cv. 'Única' bajo efecto de rizobacterias en San Vicente, Cañete. 

Medias con la misma letra en columnas no difieren estadísticamente (P > 0,05). PComerc. = peso comercial de tubérculos por planta (kg), PTubers = peso fresco de tubérculos por planta (kg), Rendim¹ = rendimiento (kg) proyectado para una densidad de 30 000 plantas ha^-1, Biomasa = peso total de la biomasa (tubérculos + follaje) proyectado por hectárea (kg), %Mosca = porcentaje of plantas dañadas por mosca minadora a los 60 días, Datos transformados a √ (%+1).

• En el segundo experimento que se localizó en Quilmaná (Cañete), como resultado de la inoculación de tubérculos semilla con cepas bacterianas en los cultivares de papa Canchán, Perricholi y Única, se hallaron interacciones significativas con respecto al control para vigor vegetativo, porcentaje de inflorescencias por planta, peso del follaje por planta y peso de la biomasa total por hectárea, con un efecto estimulante en el desarrollo de estas variedades comerciales. Se destacó la Azotobacter sp. AZO16 M2 para promover el aumento del peso del follaje, biomasa total y floración en el cv. Perricholi, siendo el efecto específico de la inoculación con las cepas bacterianas, dependiente de los cultivares de papa (Figuras 2 y 3).

Figura 2 Interacción entre las variedades de papa y el efecto de inoculación con cepas bacterianas para (a) vigor vegetativo, (b) porcentaje de inflorescencias en la localidad de Quilmaná (Cañete). Medias con letras iguales no son estadísticamente diferentes (P > 0,05). 

Figura 3 Interacción entre cultivares de papa y el efecto de inoculación con cepas bacterianas para (a) peso fresco del follaje y (b) peso de la biomasa en la localidad de Quilmaná (Cañete). Medias con letras iguales no son estadísticamente diferentes (P > 0,05). 

• El tercer experimento se desarrolló en el valle de Huaura-Sayán y se inocularon las mismas cepas bacterianas en los cultivares de papa Única y Canchán. Se observó que en el cv. Canchán el porcentaje de inflorescencias (%) se incrementó por efecto de la inoculación con la cepa Bac15Mb (Bacillus amyloliquefaciens) en relación con el control (Figura 4). Asimismo, se halló que al inocular los tubérculos semilla de papa en los cv. Única y Canchán, la incidencia de mosca minadora (Lyriomiza huidobrensis) se redujo relativamente por efecto de las cepas bacterianas en relación con el control, tal como se puede apreciar en la Figura 5.

Figura 4 Efecto de inoculación de tubérculos semilla con cepas bacterianas sobre el porcentaje de floración en cv. Canchán (Huaura-Sayán). Medias con letras iguales no son estadística mente diferentes (P > 0,05). 

Figura 5 Incidencia de mosca minadora (Lyriomiza huidobrensis) bajo efecto de inoculación de cepas bacterianas en dos cultivares de papa (Huacho). Datos transformados a √ %+1. 

Discusión

Desde el punto de vista de la sustentabilidad y en función del análisis multicriterio utilizado en la investigación, los valores de los indicadores nos muestran que el sistema de producción en las fincas productoras de papa en la región Lima necesita un ajuste para alcanzar niveles apropiados de sustentabilidad. Con respecto a la importancia del cultivo de papa, hay que indicar que el país como centro principal de diversidad de la papa y sus parientes silvestres ocupa un lugar expectante en cuanto a área cultivada, con un total de 318. 000 hectáreas, la mayor parte en la zona andina. Aunque en la costa central del Perú donde se ubica la región Lima se cultivan no más de 8. 000 hectáreas (MINAGI, 2015), esta superficie se maneja con tecnología media a alta, con rendimientos que duplican la media nacional con un alto uso energético.

Entre los criterios desarrollados y que se resumen en la Tabla 3, los aspectos del manejo agroecológico en la papa mediante el uso de microorganismos se han tomado en cuenta por los siguientes motivos:

Tabla 3 Grupos taxonómicos microbianos asociados a diversos atributos en cultivares de papa¹. 

¹ Elaboración propia basada en la bibliografía disponible. N.D., no determinado; Vigor, vigor vegetativo; Tuberización, inducción de tuberización; Rhizoctonia, resistencia a R. solani; Biomasa, producción de biomasa; Rendimiento+, alto rendimiento de tubérculos; FBN, Fijación biológica de nitrógeno; AIA, producción de ácido indol acético, VOCs, producción de compuestos orgánicos volátiles; MS, materia seca de los tubérculos, PFollaje, peso fresco del follaje.

- Existe evidencia científica suficiente de que mediante la simbiosis regulada por el medio ambiente entre las plantas y los microorganismos, es posible reducir el uso de insumos de alto consumo energético que normalmente tienen impacto ambiental, como fertilizantes y agroquímicos, mitigando sus efectos nocivos en el ecosistema. Este proceso incluye la fijación biológica del nitrógeno atmosférico, solubilización y/o absorción de fósforo, resistencia sistémica inducida y la inmunidad vegetal, entre otros aspectos fisiológicos favorables al desarrollo de las plantas (^{Naqqash et al., 2016}; ^{Castillo et al, 2016}; ^{Hanif et al, 2015}).

- La identificación, caracterización y producción de los microorganismos involucrados en el proceso simbiótico con las plantas ha avanzado notablemente en los últimos 10 años (^{Oswald et al. 2010}; ^{Calvo et al, 2010}; ^{Ortuño et al.,2018}).

- Existe una tendencia hacia la reducción de la biodiversidad en todas sus variantes, lo que está ocasionando erosión genética, como consecuencia de la necesidad de uniformidad en las cosechas, sobre todo en la papa, en la que el mercado es exigente en este aspecto. La diversidad microbiana existente y asociada al cultivo de papa es muy amplia y puede ayudar a reducir los efectos derivados del monocultivo, fortaleciendo el sistema de producción (^{Sessitsch & Mitter, 2015}).

- La población microbiana del suelo puede ayudar a reducir la erosión de suelos degradados por la excesiva labranza o durante el manejo convencional del cultivo, favoreciendo el restablecimiento de la fertilidad, la capacidad de retención de nutrientes y la disponibilidad de elementos necesarios para el cultivo de la papa (^{Turnbull et al., 2014}; ^{Kennedy & Smith, 1995}).

Sin embargo, y de acuerdo a la evidencia presentada en la investigación, aún existen restricciones para el uso de la inoculación con microorganismos en el cultivo de papa. Podemos señalar que los resultados hallados mediante el uso de inoculantes en la papa y otros cultivos, se ven obstaculizados a menudo por falta de eficacia y fiabilidad (^{Van Loon, 2007}) y ello dificulta la difusión de esa innovación. Este hecho contrasta con lo ocurrido en otras especies como las leguminosas de grano, en las que el uso de inoculantes se ha extendido.

Conclusiones

Se determinó que las fincas productoras de papa en la región Lima tienen un bajo nivel de sustentabilidad ambiental, con un valor de 1,52 en la escala ponderada de indicadores utilizada, y que es necesario implementar medidas que reduzcan la vulnerabilidad del cultivo en cuanto a la conservación de la vida del suelo y manejo de la agrobiodiversidad. Se considera que el uso de inoculantes se presenta como una alternativa de manejo agronómico sustentable en el cultivo de papa, ya que mediante la inoculación de los tubérculos semilla de papa con la cepa Azotobacter sp. y otras rizobacterias se obtuvieron diferencias significativas con respecto al control sin inoculación, aumentando el rendimiento de tubérculos y el peso comercial por hectárea, con un menor daño por mosca minadora (Liriomyza huidobrensis) en condiciones de la costa central. Se concluye que la utilización de bacterias promotoras del crecimiento en la papa puede ayudar a reducir la vulnerabilidad del cultivo, incrementando el nivel de sustentabilidad ambiental a nivel de finca.

Agradecimientos

Se agradece al Vicerrectorado de Investigación de la Universidad Nacional José Faustino Sánchez Carrión por el financiamiento del proyecto a través del Fondo de Desarrollo Socioeconómico de Camisea - FOCAM, al LEMYB Marino Tabusso (UNALM) por proporcionar las cepas bacterianas utilizadas en la investigación, al Laboratorio de Suelos y Fertilizantes (UNALM) por proveer los análisis de caracterización de suelos y a los graduados de Agronomía Luis Luyo Sánchez, Juan Carlos Custodio y Mónica González por su participación en los ensayos agronómicos.