Introducción

La contaminación del suelo y los vegetales debido a la acumulación de metales pesados (MP) se ha convertido en un problema relevante en la actualidad (^{ur Rehman et al., 2018}), ya que es uno de los aspectos determinantes de una creciente crisis ecológica y de salud. Se aplica la denominación de MP al grupo de elementos metálicos y metaloides con densidad atómica superior a 4 g cm-³ (^{Edelstein y Ben-Hurb, 2018}). En general, estos metales son tóxicos para los humanos, incluso en concentraciones bajas (Rehman et al., 2018; ^{Gupta et al., 2021}). Los MP incluyen elementos como B, Ni, Cu, Zn, Mo y Fe, esenciales para el crecimiento de las plantas, pero tóxicos para animales y plantas cuando sus concentraciones exceden ciertos niveles de umbral. En algunos de estos elementos el margen entre las concentraciones recomendadas y las tóxicas es bastante estrecho. Otro grupo de MP lo constituyen el As, Hg, Cd y Pb, entre otros elementos que no son esenciales para las plantas o animales (^{Tibbett et al., 2021}).

La incorporación de los MP en la cadena alimentaria suele ocurrir a través de suelos contaminados, las fuentes de agua y la deposición atmosférica (^{Muhammad et al., 2019}). Una parte importante de la dieta humana consiste en vegetales, que contienen proteínas, carbohidratos, vitaminas y minerales, antioxidantes y fibras dietéticas. Los minerales esenciales para las plantas (metales y no metales) son sustancias inorgánicas que mantienen estructuras y procesos fisicoquímicos. Se clasifican en micro (trazas) o macrominerales (elementos principales) (^{Gharaibeh et al., 2019}). Los macrominerales, constituidos por el nitrógeno (N), potasio (K), calcio (Ca), magnesio (Mg), fósforo (P) y azufre (S), se encuentran en las plantas en concentraciones de >0,1% del peso del tejido seco, mientras que los microminerales (principalmente metales), que incluyen el hierro (Fe), zinc (Zn), manganeso (Mn), cobre (Cu), boro (B), cloro (Cl), molibdeno (Mo) y níquel (Ni), se hallan en concentraciones de <0,01% (^{Gupta et al., 2021}).

Las hortalizas pueden contener altas concentraciones de MP absorbiéndolos de suelos contaminados y mediante la deposición atmosférica de partículas de diferentes fuentes. En general, las plantas absorben estos MP primero a nivel de las raíces y luego se desplazan a distintas partes de estas a través de varias vías. Algunos MP son tóxicos para las plantas en concentraciones muy bajas, mientras que otros pueden acumularse en los tejidos de las plantas a niveles relativamente altos sin síntomas visibles o reducción del rendimiento. El exceso de MP provoca una reducción del crecimiento debido a la alteración de las actividades fisiológicas, bioquímicas y metabólicas en las plantas (^{Liu et al., 2021}).

La acumulación excesiva de MP en el suelo< provoca que los cultivos se contaminen, por lo que su consumo afecta la salud humana. Además afecta el rendimiento de los cultivos debido a la inhibición de los procesos metabólicos (^{Kharazi et al., 2021}).

La absorción de MP a través de las raíces de las plantas está determinada por muchos factores, como el contenido soluble de MP en el suelo, el nivel de pH, la materia orgánica, la capacidad de intercambio catiónico, las etapas de crecimiento de las plantas, el tipo de cultivo, los fertilizantes y el tipo de suelo (^{Zhang et al., 2018}). Las aguas superficiales utilizadas para el riego de cultivos agrícolas, contaminadas con aguas residuales de origen doméstico o industrial, son una de las fuentes principales de MP en el suelo. Las hortalizas cultivadas en suelos agrícolas irrigados continuamente y a largo plazo con aguas residuales suelen tener altos niveles de acumulación de MP (^{ur Rehman et al., 2019}).

Las fuentes comunes de MP en los agroecosistemas son tanto naturales como antropogénicas. Las fuentes naturales incluyen emisiones de polvo, volcanes y productos de meteorización de rocas ricas en metales (^{Gharaibeh et al., 2019}). Las fuentes antropogénicas incluyen minas minerales, aplicaciones industriales y agroquímicos como pesticidas, fertilizantes, herbicidas y reguladores de crecimiento en suelos agrícolas, escorrentía superficial de industrias manufactureras y de procesamiento (^{Atikpo et al., 2021}). Diversos estudios han concluido que los metales esenciales (Cu, Zn, Cr y Mn) y los metales no esenciales (Cd y Pb) son altamente tóxicos para los microorganismos del suelo, la vida acuática, los animales y humanos en altas concentraciones y se han ido acumulando en ecosistemas agrícolas de diferentes partes del mundo (^{Chaoua et al., 2019}; ^{Xiang et al., 2021}).

Esta revisión sistemática considera principalmente la contaminación de suelos y cultivos hortícolas, y tiene como objetivo analizar artículos originales sobre los niveles de concentración de metales pesados en hortalizas y suelos agrícolas irrigados con aguas superficiales.

Materiales y métodos

El trabajo de investigación se sustenta en la declaración PRISMA (Preferred Reporting Items for Systematic reviews and Meta-Analyses), considerando estudios que se enfoquen en los niveles de concentración de metales pesados en hortalizas y suelos agrícolas irrigados con aguas superficiales.

Se realizó una búsqueda y recopilación de artículos originales relevantes publicados a nivel mundial en los últimos cinco años, del 2018 al 2022. Se consideraron solo aquellos artículos publicados en idioma inglés o español. Para la síntesis de la información se agruparon los artículos tomando en cuenta que incluyeran información sobre concentración de metales pesados en suelos de cultivo y concentración de metales pesados en hortalizas irrigadas con aguas superficiales.

Las bases de datos científicas consideradas como fuentes de información fueron ScienceDirect y Scielo. Para la búsqueda de los estudios se utilizó la siguiente cadena de búsqueda booleana: "heavy metals" and "vegetables" and "soil" and "crops"

El proceso de extracción y organización de la información se gestionó utilizando una hoja de datos Excel, donde se incluyeron datos referidos a título en inglés o en español, revista, país del estudio, referencia, base de datos, tipo de estudio, metodología, métodos de investigación y variables que analiza (Tabla 1).

Tabla 1 Datos para la consolidación de información de las publicaciones. 

Resultados y discusión

La búsqueda en las diferentes bases de datos consultadas arrojó un total de 2764 registros. Se revisaron los 2764 registros a nivel de títulos y resúmenes, excluyéndose 1939, por ser artículos de revisión, estudios enfocados en análisis microbiológico del suelo, considerar suelos agrícolas tratados o por ser estudios que en su contenido no evidencian una declaración explícita de niveles de concentración de metales pesados. Finalmente, se incluyeron 21 artículos originales para su análisis y elaboración de la revisión sistemática (Figura 1).

Figura 1 Diagrama de flujo PRISMA de la revisión y selección de artículos. 

La mayoría de los estudios corresponden a diseños transversales (96%), basándose en el levantamiento de muestras (suelo de cultivo, hortalizas y agua de riego) en un determinado momento, para su posterior análisis. En menor número se utilizaron los diseños de investigación longitudinales (4%), que corresponden a estudios comparativos respecto a ciertas regiones territoriales en dos periodos estacionales. En cuanto al alcance de la investigación, el 100% de los estudios revisados son descriptivos - correlacionales. En todos se describe información respecto a la contaminación de metales pesados y sus niveles de concentración en los suelos de cultivo, hortalizas y aguas utilizadas en el riego.

Los estudios analizados fueron realizados en 10 países, en su mayoría asiáticos y africanos. Como tema base se abarcan aspectos sobre la contaminación del suelo, cultivos agrícolas, la contaminación de las aguas de riego y el riesgo que representan los metales pesados para la salud humana (Tabla 2).

Tabla 2 Artículos de investigación incluidos para el análisis de la revisión sistemática. 

Metales pesados en suelos de cultivo

Respecto a los tipos de MP presentes en los suelos de cultivo, se incluyen el Zn, Fe, Ni, Cu, Cr, Hg, Pb, Mn, Co, As, Mo, V y Cd. La determinación de los MP se realizó por los métodos de análisis de espectrometría de absorción atómica, espectrometría de emisión óptica (OES) de plasma acoplado inductivamente (ICP), espectroscopia de fluorescencia de rayos X, espectrómetro de fluorescencia atómica de doble canal, entre otros (Tabla 3a y b).

Tabla 3a Niveles de concentración y método de análisis de MP en suelos de cultivo según reporte en los estudios. 

Tabla 3b Niveles de concentración y método de análisis de MP en suelos de cultivo según reporte en los estudios. 

En cuanto al tipo de suelo basado en su textura, muchas de las áreas de estudio variaron de naturaleza arenosa a franco arenosa con un valor promedio de 0,98% - 3,57% arcilla, 5,42% - 24,89% limo y 71,31% - 93,12% arena (^{Wan et al., 2021}). Los suelos de cultivo analizados se encuentran a orillas de ríos o cuencas hidrográficas, por lo que estas contienen alta cantidad de partículas de cuarzo producto de la meteorización de rocas (^{Zhang et al., 2018}; ^{Tomno et al., 2020}). Las muestras de suelo recogidas reflejaron que eran de naturaleza alcalina y no salina. Respecto al contenido de materia orgánica en las muestras de suelo, se reportaron valores en el rango de 1,14% - 4,76%. Por lo general, los suelos se caracterizaron por la labranza excesiva y la erosión, por lo que muchos fueron considerados de naturaleza ligeramente calcárea (^{Lian et al., 2019}; ^{Zheng et al., 2020}).

Muchos de los estudios reportan al Pb, Cu y Zn como los MP dominantes en los suelos de cultivo, con concentraciones que sobrepasan los límites permisibles según los estándares de referencia considerados (^{Ji et al., 2018}; ^{Zhang et al., 2018}; ^{Lian et al., 2019}; ^{Zheng et al., 2020}; ^{Xiang et al., 2021}; ^{Wan et al., 2021}).

Otras fuentes que contribuyen a la contaminación de los suelos por MP son las emisiones y residuos industriales, el riego con aguas residuales y la deposición atmosférica. El riego con aguas residuales aumenta la concentración por metales pesados en los suelos irrigados (^{ur Rehman et al., 2019}; ^{Tomno et al., 2020}). Asimismo, el aumento de la urbanización y la industrialización contribuyen a la contaminación por MP como As, Cr, Pb, Ni, Zn, Cd y Mn. La concentración de MP en el aire varía significativamente entre las zonas urbanas y zonas rurales. Así, la precipitación de los MP presentes en el aire contaminado impacta en los suelos y aguas de riego, lo que deriva en la absorción de estos elementos por los diferentes cultivos agrícolas y su consecuente ingreso en la cadena alimentaria. Los estudios que abarcaron suelos de cultivos aledaños a estas fuentes reportaron altas concentraciones de MP (^{Liu et al., 2021}; ^{Chaoua et al., 2019}).

En la Figura 2 se muestra el número de estudios con relación al tipo de metal pesado analizado en los suelos de cultivo. Se señala al Cd y Pb como los MP más analizados y reportados en los estudios. Luego figuran el Zn, Cu, Cr y Ni como los otros tipos de MP de mayor abordaje. Se debe destacar que la mayoría de los artículos revisados se han llevado a cabo en países asiáticos y africanos.

Figura 2 Número de estudios según metal pesado analizado en suelos de cultivo. 

Metales pesados en hortalizas

Para la determinación de los MP en las hortalizas, primero se consideró el método de digestión húmeda, utilizando ácidos, bases y agentes oxidantes, a fin de eliminar totalmente la materia orgánica de la muestra. Posteriormente, se determinaron

las concentraciones de MP mediante métodos espectrofotométricos, como la espectrometría de absorción atómica, espectrometría de emisión óptica (OES) de plasma acoplado inductivamente (ICP), espectroscopia de fluorescencia de rayos X, espectrómetro de fluorescencia atómica de doble canal. Se observa en los estudios revisados que las concentraciones de MP varían significativamente entre las hortalizas recolectadas de las zonas de investigación. La concentración media de Pb, Zn, Cd, Cr, Mn y Cu en los distintos cultivos reportados en los estudios se muestra en la Tabla 4.

Tabla 4 Concentración media de metales pesados (mg/kg) en hortalizas según estudios. 

En promedio, Mn representó más del 80% de la suma de las concentraciones, seguido de Pb, Cu, Ni, As y Hg.

Se debe destacar que las hortalizas más frecuentemente analizadas son espinaca, tomate y lechuga,. El análisis de la concentración del MP se realizó en la parte comestible de la hortaliza, hoja, tallo, raíz o fruto. La concentración media más alta de Pb se registró en espinaca (5,0 mg kg^-1), col (1,81 mg kg^-1) y zanahoria (1,49 mg kg^-1); la concentración media más alta de Zn se observó en betarraga (35,7 mg kg^-1), pepinillo (34,2 mg kg^-1), espinaca (31,89 mg kg^-1) y tomate (22,8 mg kg^-1); la concentración media más alta de Cd se presentó en tomate (10,3 mg kg^-1), cebolla (2,81 mg kg^-1) y espinaca (2,94 mg kg^-1); la concentración media más alta de Cr se encontró en tomate (91,6 mg kg^-1), berenjena (1,93 mg kg^-1), lechuga (1,82 mg kg^-1) y betarraga (1,74 mg kg^-1); la concentración media más alta de Mn se halló en tomate (144 mg kg^-1), berenjena (98,3 mg kg^-1) y betarraga (141 mg kg^-1), y la concentración media más alta de Cu se observó en tomate (19,0 mg kg^-1), berenjena (16,4 mg kg^-1) y espinaca (14,5 mg kg^-1). Las hortalizas mencionadas en los estudios son espinaca, berenjena, chili, tomate coliflor, alverja, lechuga, betarraga, col rizada, cebolla, col china, zanahoria, nabo, pimiento, vainita, rábano, apio y pepinillo. Los diferentes tipos de hortalizas y la diversidad en las condiciones del suelo incidieron en las concentraciones de metales. Así, concentraciones de Cd en hortalizas de hoja y solanáceas reportaron valores más altos en comparación con otras, especialmente en lechuga y berenjena. Se observaron concentraciones más altas de Cd, Pb y Cr en la lechuga (2018; ^{Edogbo et al., 2020}; ^{Moyo et al., 2020}; ^{Atikpo et al., 2021}).

Los estudios indican que las concentraciones medias de MP en las hortalizas analizadas estaban por lo general dentro de los límites de seguridad de referencia, y los cultivos que sí reportaron valores que excedieron estos límites se caracterizaron por ser irrigados con aguas superficiales contaminadas con aguas residuales sin tratar. Los factores de transferencia medios indicaron que las hortalizas irrigadas con aguas residuales acumularon más Cd y Zn, tanto del agua como del suelo, en contraste con el Cu, Pb y Cr (^{Eissa y Negim, 2018}; ^{ur Rehman et al., 2019}; ^{Gupta et al., 2021}).

Conclusiones

A partir del estudio de revisión se puede señalar que las hortalizas acumulan MP, en concentraciones significativas, tanto en sus partes comestibles como no comestibles. Se evidencia, según lo reportado, que las diversas condiciones en el suelo dan lugar a grandes variaciones en los niveles de concentración de MP entre las hortalizas estudiadas. De este modo, las concentraciones de Cd en hortalizas de hoja como la espinaca, lechuga y solanáceas fueron más altas con relación a las de otras hortalizas. Las concentraciones más altas de Cd, Pb y Cr se registraron en la lechuga. Por lo general, las concentraciones de MP, especialmente Cd y Pb, excedieron el límite permisible en la mayoría de los casos estudiados.

Las hortalizas pueden absorber MP a través de las raíces o las hojas. Por lo tanto, la contaminación de suelos de cultivo, las aguas de riego y el aire con MP puede dar lugar a la absorción de estos metales por parte de las hortalizas y su posterior ingreso en la cadena alimentaria. En el caso de hortalizas de hojas, como la espinaca y lechuga, suelen acumular altas concentraciones de MP a partir del suelo en el que son cultivadas, por lo que debe evitarse su consumo si están en suelos contaminados con estos metales. El ingreso y la salida de MP del suelo hacia las diferentes partes de las hortalizas se encuentran afectados por variados factores, como la especie o tipo de hortaliza, el pH del suelo, la concentración de materia orgánica, la temperatura, textura, presencia de otros metales coexistentes, la capacidad de intercambio catiónico y microorganismos presentes en el medio. Por lo tanto, los contenidos de MP en los cultivos están determinados en última instancia por el suelo y, en consecuencia, la contaminación de estos estará influenciada por la irrigación con aguas residuales, la excesiva aplicación de abonos y la contaminación atmosférica con material particulado de metales pesados.

La interrelación entre las hortalizas y el suelo de cultivo en la bioacumulación de MP es bastante compleja, por lo que se recomienda realizar más estudios de investigación en este campo considerando diferentes contextos con relación a factores naturales y ambientales.