Parasitol Latinoam 58: 59 - 67, 2003 FLAP

ARTÍCULO ORIGINAL

Comunidades ectoparasitarias branquiales de la pintadilla
Cheilodactylus variegatus Valenciennes 1833
(Pisces: Cheilodactylidae)

JOSÉ IANNACONE*, LORENA ALVARIÑO*, ANGÉLICA GUABLOCHE*, MARIANELA ALAYO*,
JAVIER SANCHEZ*, ANITA ARRASCUE* y MEDALIT ABANTO*

ECTOPARASITE COMMUNITIES ON THE GILLS OF PERUVIAN MORWONG
Cheilodactylus variegatus VALENCIENNES 1833 (PISCES: CHEILODACTYLIDAE)

A research to study ectoparasite infracommunities from branchials on some community components of parasitefauna of 80 Cheilodactylus variegatus (32 females and 48 males) collected from Chorrillos Fishmarket, Lima, Perú, between May and July 1996 xas done. Fishes showed a standard length between 16.10 and 28.50 cm (mean = 21.58 ± 2.64). 604 specimens were collected with a mean abundance of 7.42 (1-36). The mean parasite species richness 1.3 (1-3) was not correlated with standard body length. Two fishes were not infected, 53 (66.25%) showed infection with 1 parasite species, and 24 (30%) and 1 (1.25%) had multiple infection, 2 and 3 parasite species, respectively. We found three ectoparasites: Paramicrocotyle nemadactylus (Prevalence = 91.25%; mean Intensity = 7.21; mean Abundance = 6.46 ± 7.30), Clavellotis dilatata (Prevalence = 36.25%; mean Intensity = 2.58; mean Abundance = 0.93 ± 2.03) and Caligus cheilodactylus (Prevalence = 2.50%; mean Intensity = 1; mean Abundance = 0.02). We did not find effect of sex and standard length with prevalence and mean abundance of infection of the first two ectoparasites. A slight interspecific association and covariations between abundance of. P. nemadactylus and C. dilatata employed comparatively seven indexes of association as Dice (0.470), Jaccard (0.800), Sörensen (0.888), Ochiai (0.521), Kulczynski 2 (0.578), Coeficient f (0.599), Forbe (0.906) and correlation of Pearson (r = 0.125; P = 0.271). The mean diversity in the infracommunities of C. variegatus was (H´)= 0.1722; The relative diversity was (J`) = 0.3609 and Simpson Index (C) = 0.9846. P. nemadactylus and C. dilatata showed the higher prevalence and mean abundance of infection with the first gill.

Key words: Cheilodactylus variegatus, communities, Ectoparasites, Peces.

INTRODUCCIÓN

Cheilodactylus variegatus, "pintadilla" es un pez carnívoro, eurífago de importancia en los fondos rocosos marinos donde se alimenta preferentemente de invertebrados como poliquetos, crustáceos porcelánidos y otros crustáceos menores^1-3.

Habita las costas de Perú⁴. Varios autores han descrito y registrados diversos ectoparásitos para C. variegatus como los monogeneos Paramicrocotyle nemadactylus, Encotyllabe sp., y los copépodos Clavellotis dilatata y Caligus cheilodactylus^{5- 8}.

Entre noviembre de 1989 y marzo de 1990 se realizó una primera aproximación cuantitativa y de distribución espacial de cuatro ectoparásitos de C. variegatus⁸. Sin embargo, durante estos últimos 10 años no se ha efectuado ningún análisis de las comunidades ectoparasitarias en este hospedero.

Este trabajo representa un análisis cuantitativo de las comunidades branquiales ectoparasitarias de C. variegatus, con el objetivo de evaluar: 1) la influencia del tamaño, sexo del hospedero y preferencia branquial, sobre las especies componentes de la fauna ectoparasitaria y 2) los grados de asociación interespecífica y covariación entre las dos especies de ectoparásitos más prevalentes.

MATERIAL Y MÉTODOS

Se adquirieron 80 especimenes de C. variegatus⁴ entre mayo y julio de 1996 en el Terminal Pesquero de Chorrillos-Lima, Perú (12^o 30`S, 76^o 50´W). Los parásitos se colectaron, fijaron, preservaron, colorearon y montaron siguiendo recomendaciones previas⁹. Especi-menes representativos del monogeneo P. nemadactylus fueron depositados en la colección helmintológica del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MHN-UNMSM). Los copépodos C. dilatata y C. cheilodactylus fueron depositados en la colección de invertebrados menores del mismo museo.

A cada pez se le identificó el sexo y la longitud estándar (en cm). Además se registro el número y arco branquial preferencial para cada parásito por pez⁹.

La longitud estándar de los hospederos se dividió inicialmente en cinco rangos de 2,4 cm cada uno. Estos rangos fueron: 16,1 - 18,5 cm (n = 11); 18,6 - 21,0 cm (n = 27); 21,1 - 23,5 cm (n = 25); 23,6 - 26,0 cm (n = 15); 26,1 - 28,5 cm (n = 2). Debido a que el quinto rango presentó sólo dos peces; este se adicionó al cuarto rango produciendo finalmente sólo cuatro rangos de tallas. Las hembras presentaron una longitud entre 16,1 - 28,5 cm (promedio = 22,18 ± 3,06 cm, n 3 = 2) y los machos entre 17,0 - 26,0 cm (promedio = 21,18 ± 2,26 cm, n = 48) (Figura 1).

Se determinó la prevalencia, intensidad media y abundancia media por pez, por lado derecho e izquierdo y para cada uno de los arcos branquiales. El coeficiente de dispersión (CD) empleado, se determinó de la relación entre varianza (S²) /intensidad media. La aproximación ecológica de los metazoos ectoparásitos a nivel de infracomunidades y comunidades parasitarias se hizo para las especies con prevalencias mayores al 10%, de acuerdo a Esch¹⁰.

La prueba de t de Student, previa evaluación de homogeneidad de varianzas empleando la prueba de Levene, fue usada para determinar si la longitud estándar de los peces machos y hembras presentaban diferencias significativas. La influencia de la talla del hospedero en la prevalencia de infestación de los ectoparásitos se determinó usando el coeficiente de correlación de Pearson (r). Este se utilizó nuevamente para determinar la relación del tamaño del hospedero con la intensidad media y la abundancia media para cada ectoparásito. Se aplicó la prueba G para tablas de contingencia para determinar el grado de dependencia entre el sexo del hospedero y la prevalencia parasitaria. El efecto del sexo en la intensidad media y la abundancia media de infestación ectoparasitaria se calculó utilizando la prueba de t de Student. Se utilizó nuevamente la prueba G para tablas de contingencia para determinar si había preferencias en la prevalencia de los ectoparásitos a ciertos arcos branquiales en el pez hospedero. Para el cálculo de la preferencia con relación a la intensidad media y la abundancia media en los arcos branquiales se usó el ANDEVA de una vía con un diseño completamente aleatorizado; en el caso de existir diferencias significativas, se utilizó la prueba de Tukey para poder notar el o los posibles arcos branquiales que estuvieron causando las diferencias¹¹.

La diversidad parasitaria de cada infra-comunidad fue calculada a través del índice de Shannon. Weaver (H´). H´ fue calculada para cada hospedero individual como la sumatoria negativa (para i=1 a la n) de (pi)(lgpi), donde pi= proporción de la i especie de parásito en cada hospedero individual y n = número de especies de parásitos en cada hospedero individual^11-13. Se aplicó nuevamente el estadístico G para tablas de contingencia para determinar el grado de dependencia entre el sexo del hospedero y la prevalencia total infracomunitaria. Se utilizaron nuevamente la prueba de correlación de Pearson entre los valores de prevalencia y entre las abundancias medias entre las dos especies ocurrentes más prevalentes para determinar si había asociación interespecífica. Siete índices de asociación fueron empleados comparativamente para evaluar la interacción entre ambas especies¹⁴. Se empleó una tabla de contingencia 2 x 2 para el cálculo de los coeficientes de asociación con las siguientes características repartidas en celdas:

a = especie 1 y 2 presentes., b = sólo especie 1 presente, c= sólo especie 2 presente.
d= especie 1 y 2 ausente, n = número total de hospederos.

Los primeros tres índices no incluyeron en su cálculos las dobles ausencias:

Los siguientes cuatro índices utilizaron en su cálculos las dobles ausencias:

En este último caso, si F = 1 entonces la asociación era al azar.

Todos los índices de asociación varían de 0 a 1; excepto Forbes que varía de 0 a n. Se considera que estos índices presentan asociación cuando el valor numérico es mayor a 0,6, excepto para el índice de Forbes, cuando éste es mayor a 1.

Se analizó empleando nuevamente la prueba de t de Student para las dos especies más prevalentes para determinar si existían diferencias en la intensidad media de infestación entre las infestaciones monoespecíficas (sólo por una de las especies) y recurrentes (por ambas especies), previo análisis de la prueba de Levene para la homogeneidad de varianzas¹⁵. Adicionalmente se hizo un análisis comparativo entre las prevalencias de copépodos y monogeneos dominantes en peces marinos de la costa peruana, por lo que sólo se empleó infracomunidades de ectoparásitos completas: Stellifer minor¹⁶, Paralonchurus peruanus^17,18, Menticirrhus ophicephalus¹⁹, Sciaena fasciata²⁰, Sciaena deliciosa²¹, Galeichthyis peruanus²², Strongylura scapularis²³, Paralabrax humeralis²⁴, C. va-riegatus⁸, Cynoscion analis²⁵ y Labrisomus philippii²⁶. Además se determinó una matriz de correlación de Pearson entre la prevalencia de monogeneos, copépodos y número de peces muestreados. El nivel de significancia fue evaluado a a = 0,05.

La terminología ecológica para la prevalencia, abundancia e intensidad media siguió los criterios de Bush²⁷. Se usó la terminología de especie central, secundaria y satélite propuesta por Bush²⁸. Para el cálculo de las pruebas estadísticas descriptivas e inferenciales se usó el paquete estadístico SPSS 7,5 para windows 95.

RESULTADOS

La Tabla 1 muestra la prevalencia, intensidad y abundancia media de infestación de los tres ectoparásitos encontrados en los 80 hospederos muestreados de C. variegatus. Además en los dos parásitos más prevalentes como P. nemadactylus (especie central) y C. dilatata (especie secundaria) se observa una distribución sobredispersa o contagiosa (distribución binomial negativa) (Figura 1), pues el coeficiente de dispersión es mayor a 1⁹. La mayor frecuencia de dominancia fue para P. nemadactylus (Tabla 2 y Figura 2).

El promedio de la longitud de los peces machos y de las hembras asumiendo igualdad de varianzas no fue significativamente diferente (t = 1,67; g.l. = 78; P = 0,09).

La Tabla 3 indica la ausencia de relación lineal con la talla del hospedero y la prevalencia y abundancia media de P. nemadactylus y C. dilatata. Tampoco se encontró efecto entre el sexo y la prevalencia y abundancia media de P. nemadactylus y C. dilatata (Tabla 4).

Setenta y ocho (97,50%) pintadillas estu-vieron parasitadas por lo menos con una especie de parásito. Un total de 604 parásitos fueron colectados, con una abundancia media total de 7,42 ± 7,84 (1-36). Sesenta y dos hospederos mostraron más de tres especímenes por pez. No se observó relación lineal entre la abundancia total de parásitos y la longitud de los peces (r = -0,14; g.l.= 78; P = 0,21) (Figuras 3 y 4), tampoco con el sexo de los peces (t = 0,22; g.l.= 78; P =0,82). Los machos (7,58 ± 8,04) presentaron mayor abundancia total media que las hembras (7,18 ± 7,63). La riqueza (R) promedio de las especies de parásitos 1,3 ± 0,53 (1-3) no estuvo relacionada linealmente con la longitud corporal (r = -0,10; g.l. = 78; P = 0,36), pero si con el sexo (t = 1,99; g.l. = 78; P = 0,05) de los peces. Los machos (1,39 ± 0,53) presentaron mayor riqueza de especies que las hembras (1,15 ± 0,51). La abundancia media total y la riqueza de especies estuvo relacionada linealmente (r = 0,36; g.l .=78; P = 0,001). La prevalencia total no estuvo influen-ciada por el sexo del hospedero (G = 2,11; P > 0,05). El monoparasitismo se encontró en 53 hospederos (66,25%), el biparasitismo en 24 hospederos (30%) y el triparasitismo en 3 hospederos (3,75%). La diversidad media de las infraco-munidades ectoparasitarias de C. variegatus fue H´= 0,1722 (rango = 0 - 0,3010) (Figura 5). El índice de diversidad relativa J´ fue de 0,3609 (rango = O a 1) y el índice de Sim-pson (C) = 0,9846.

Los dos ectoparasitos más prevalentes P. nemadactylus y C.

Según la Tabla 5, se muestran los dos valores obtenidos según el coeficiente de correlación de Pearson y los siete indices de asociación interespecífica.

No se observó diferencias significativas entre las infestaciones monoespecíficas y recurrentes a nivel branquial entre P. nemadactylus y C. dilatata (Tabla 6).

P. nemadactylus mostró preferencia en orden descendente del primer arco branquial al cuarto arco branquial para la prevalencia, intensidad y abundancia media (Tabla 7). En cambio, C. dilatata sólo mostró preferencia en orden descendente del primer arco al cuarto branquial para la prevalencia para la abundancia media de infestación, pero no para la intensidad media (Tabla 8).

La Tabla 9 indica que los monogeneos (78,66 ± 34,27) son más prevalentes que los copépodos (37,24 ± 29,99) en 13 peces marinos de la costa peruana (t = 3,307; g.l.= 12; P = 0,006). La Tabla 10 muestra la ausencia de relación lineal entre la prevalencia del monogeneo y el copépodo más dominante y entre el número de peces muestreados.

DISCUSIÓN

Otro investigador registró cuatro especies de ectoparásitos en C. variegatus del Terminal Pesquero de Chorrillos durante 1989-1990⁸: En el presente estudio sólo censamos a tres de esa especies: P. nemadactylus (filamento branquial), C. dilatata (rastrillo branquial) y C. cheilodactylus (cámara branquial y opérculo). La baja prevalencia encontrada en nuestro estudio por C. cheilodactylus pudiera deberse al énfasis en la evaluación sólo a nivel del área branquial, cámara branquial y oper-cular. Pues se sabe que el género Caligus se localiza además, a nivel bucofaríngeo y de piel²⁹. C. dilatata ha sido también registrado en S. minor (prevalencia = 12,5; intensidad media = 1,8) y M. ophicephalus (prevalencia = 18,9; intensidad media = 1,7)²⁰. Nuestros resultados fueron ligeramente más altos (Tabla 1).

Se detectaron algunos modelos en la estructura ectoparasitaria metazoaria de C. variegatus: 1) carencia de correlación entre la prevalencia, intensidad media y abundancia media de infestación con el tamaño y sexo de la pintadilla (Figuras 1 y 2) y 2) baja riqueza parasitaria (Figura 3), en compa-ración con otros peces marinos neotropicales como Chaetodipterus faber^13,20,30.

Nuestros datos indican una dominancia numérica por los monogeneos en comparación con los copépodos (Tabla 1 y 9). Otros autores, señalan que la principal característica de las comunidades parasitarias en cinco peces marinos de la costa peruana es la fuerte predominancia de monogeneos ectoparásitos²⁰. Por otra parte, estos mismos autores no encontraron diferencias significativas entre la riqueza parasitaria y el sexo de los hospederos. En C. variegatus sólo se encontró que los machos pre-sentaban mayor riqueza de especies que las hembras. La preferencia a uno de los sexos de los hospederos pudiera ser atribuida a la diferencia en la relaciones ecológicas (comportamiento, hábitat y dieta) de los machos y hembras.

A pesar que se ha señalado que la abundancia, la riqueza de especies de parásitos fue significativamente correlacionada con la longitud del hospedero¹⁵ en el presente estudio no se encontró en C. variegatus relación entre la longitud del hospedero y la prevalencia, intensidad media, abundancia media de cada especie y total, así como en la riqueza de especies.

No se encontró asociación entre el mono-geneo P. nemadactylus y el copépodo C. dilatata, pues los dos coeficientes de correlación de Pearson no fueron significativos y cinco índices de asociación no fueron mayores que 0,6 (Tabla 5). Sólo fueron significativos aquellos dos índices que toman en sus cálculos las dobles ausencias. Se ha encontrado en otros peces marinos peruanos ausencia de asociación interespecífica positiva o negativa en su fauna ectoparasitaria³¹. Esto indica la ausencia de procesos competitivos interespecíficos entre estos ectoparásitos. Lo cual armoniza con la ausencia de un efecto estadísticamente significativo entre las intensidades medias de infestación monoespecíficas y recurrentes de estos dos ectoparásitos, es decir la distribución de los parásitos branquiales de C. variegatus no cambia con la ausencia o presencia del otro parásito (Tabla 6). Las diferentes localizaciones específicas del monogeneo (filamento branquial y con posibilidad de dispersión) y del copépodo (rastrillo branquial y fijo a él) a nivel de los arcos branquiales imposibilitan algún tipo de asociación inter-específica.

La prevalencia y la abundancia media de infestación tiende a disminuir significativamente del I al IV arco branquial para ambos ectoparásitos más dominantes (Tablas 7 y 8 ). Este mismo comportamiento también se ha encontrado para P. nemadactylus y C. dilatata, con una mayor preferencia al I arco branquial para ambos ectoparásitos⁸. Este comportamiento encontrado por estos dos ectoparásitos, insinúa un posible ingreso activo, vía el opérculo nadando contra la corriente de ventilación branquial^8,32.

RESUMEN

Se estudiaron las comunidades de ectopa-rásitos branquiales de 80 Cheilodactylus variegatus (32 hembras y 48 machos recolectados en el mercado Chorrillo, Lima, Perú entre mayo y julio de 1996. Se encontraron 604 especímenes con un promedio de 7,4 (1-36) y se identificaron 3 especies: Paramicrotyle nemadactylus (prevalencia = 36,3%; intensidad media = 7,2; Abundancia media = 6,5 + 7,3); Clavellotis dilatata (Prevalencia= 36,3%; Intensidad media= 2,6; Abundancia media = 0,9 +2,0) y Caligus cheylodactylus (Prevalencia = 2,5%; Intensidad media = 1; Abundancia media = 0,02). No se encontró asociación entre sexo y longitud del pez y la prevalencia y abundancia de las infestaciones en los dos primeros ectoparásitos. Se analizan otros parámetros para conocer el comportamiento parasitarios en el pez estudiado.

REFERENCIAS

1.- MENDIETA A. Algunos aspectos del régimen alimentario de la "Pintadilla" Cheilodactylus variegatus Valenciennes 1833, del área de pesca de Callao. Tesis para optar el grado de Bachiller en Ciencias Biológicas. UNMSM - Lima. 1973.

2.- VEGAS M, ROJAS E. Estudio de algunos peces marinos relacionados con el litoral rocoso del Perú. Anales Científicos U.N.A.L.M. (Volumen Extra-ordinario). Memorias del 2do. Congreso Latino-americano sobre Ciencias del Mar (2do. Colacmar), realizado del 17 al 21 de Agosto de 1987. pp. 249-264. 1987.

3.- BERRIOS V, VARGAS M. Relaciones tróficas de la ictiofauna intermareal del Norte de Chile (20º18´S - 20º54´S). Libro de Resúmenes ampliados. VIII Congreso Latinoamericano sobre Ciencias del Mar. Tomo II. pp. 588-89. 1999.

4.- CHIRICHIGNO N, VELEZ M. Clave para identificar los peces marinos del Perú. Publ Esp Inst Mar (2 Ed). 500 pp. 1998.

5.- MARTINEZ R, BARRANTES R. Helmintos parásitos de Cheilodactylus variegatus Valenciennes 1833 "Pintadilla" Paramicrocotyle danielcarrioni n. sp. (Monogenea: Microcotylidae). Biota (Perú) 1977; 11: 139-41.

6.- CASTRO R, BAEZA H. Clavellotis, new genus (Copepoda: Lernaeopodidae), and redescription of Clavellotis dilatata (Kroyer, 1863). J Crustacean Biol 1984; 4: 688-94.

7.- FERNÁNDEZ J, VILLALBA C. Contribución al conocimiento del género Caligus Muller, 1785 (Copépoda: Siphonostomatoida) en Chile. Gay Zool 1985; 50: 37-62.

8.- ESPINOZA O. Aspectos cuantitativos y distribución espacial de los ectoparásitos de Cheilodactylus variegatus Valenciennes 1833 "Pintadilla". Tesis para optar el Título Profesional de Licenciado en Biología. Universidad Ricardo Palma. Lima, Perú. 38 pp. más Anexos. 1991.

9.- IANNACONE J, MEJÍA W, ALCOCER F et al. Características de la infestación de Diplectanum sp. (Monogenea: Monopisthocotylea: Diplectanidae) en el ayanque Cynoscion analis Jenyns (Pisces: Teleostei: Sciaenidae). Rev Perú Biol 2000a; 6: 44-54.

10.- ESCH G W, SHOSTAK A W, GOATER T M. Patterns and process in helminth parasite communities: an overview. Pages 1-19 in G. Esch, A.C. Bush and J. Aho. Eds. Parasite Communities: Patterns and processes. Chapman and Hall. New York. 1990.

11.- ZAR J H. Biostatistical Analysis. 3^th Ed. Prentice-Hall, Inc. Upper Saddle River. New Yersey. 662 pp. 1996.

12.- LUDWIG J A, REYNOLDS J F. Statistical Ecology: A primer on methods and computing. New York, Wiley -Interscience Publication, 337 pp. 1988.

13.- LUQUE J L, CHAVES N D. Ecología da comunidade de metazoarios parasitos da anchova Pomatomus saltator (Linnaeus) (Osteichthyes, Pomatomidae) do litoral do estado do Rio de Janeiro, brasil. Revta Bras Zool 1999; 16: 711-23.

14.- COMBES C. Application a l´ecologie parasitaire des indices d´association fondes sur le caractére presence - absence. Vie Milieu 1983; 33: 203-12.

15.- ROHDE K, HAYWARD C, HEAP M. Aspects of the ecology of metazoan ectoparasites of marine fishes. Int J Parasitol 1995; 25: 945-70.

16.- OLIVA M E, LUQUE J L, IANNACONE J. The metazoan parasites of Stellifer minor (Tschudi, 1844): An ecological approach. Mem Inst Oswaldo Cruz 1990; 85: 271-4.

17.- LUQUE J L, OLIVA M E. Análisis cuantitativo y estructura de la comunidad parasitaria de Para-lonchurus peruanus (Pises: Sciaenidae) en la costa peruana. Parasitol al Día 1993; 17: 107-11.

18.- IANNACONE J, FUERTES J, CÓRDOVA B. Comunidad de ectoparásitos (Metazoa) de Para-lonchurus peruanus "Coco" de Lima. Bol Per Parasitol 1997; 12: 103.

19.- IANNACONE J. Dinámica poblacional de la fauna parasitaria (Metazoa) de Menticirrhus ophicephalus (Pisces: Sciaenidae) de la costa central peruana. Tesis Lic. en Biología. Univ. Ricardo Palma, Lima, Perú. 85 pp. 1991.

20.- OLIVA M E, LUQUE J L. Metazoan parasites infracommunities in five sciaenids from the Central Peruvian Coast. Mem Inst Oswaldo Cruz 1998; 93: 175-80.

21.- FARFÁN C. Aspectos ecológicos de la Fauna parasitaria (Metazoa) de Sciaena deliciosa (Tschudi, 1844) (Pisces: Teleostei). Tesis para optar el Título Profesional de Licenciado en Biología. Universidad Ricardo Palma, Lima, Perú. 49 pp. 1990.

22.- IANNACONE J, LUQUE J L. Aspectos ecológicos de los parásitos branquiales del bagre, Galeichthyis peruanus (L.) (Pisces: Teleostei) en la Costa Central del Perú. Boletín de Lima (Perú) 1993; 88: 69-73.

23.- IANNACONE J, REYES M, AYALA L. Patrones de distribución espacial de cuatro ectoparásitos branquiales del pez aguja Strongylura scapularis. Libro de Resúmenes del IX Congreso Peruano de Microbiología y Parasitología. Lima, Perú. 1995.

24.- IANNACONE J, CÓRDOVA B, MALPARTIDA K et al. Fauna parasitaria (Metazoa) de Paralabrax humeralis "Cabrilla" (Pisces: Teleostei) en la costa central del Perú. Libro de Resúmenes del Congreso X Nacional de Biología. 1996.

25.- IANNACONE J, TATAJE J, FUENTES-RIVERA J et al. Infracomunidades ectoparasitarias en las branquias de la cachema Cynoscion analis Jenyns (Pisces: Sciaenidae). Rev Per Parasitol 2000b; 15: 42-54.

26.- JARA C, PONTE N. Frecuencia e intensidad de parasitación por helmintos de Labrisomus philippii del mar de Huanchaco, Trujillo- Perú. Rebiol (Perú) 1995; 15: 67-78.

27.- BUSH AO, LAFFERTY KD, LOTZ J L, SHOSTAK AW. Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited. J Parasitol 1997; 83: 575-83.

28.- BUSH A O, HOLMES J C. Intestinal helminths of lesser scaup ducks: an interactive community. Can J Zool 1986; 64: 142-52.

29.- LUQUE J L, FARFÁN C. Caligus quadratus (Shiino, 1954) (Copepoda: Caligidae) ectoparásito de peces marinos del Perú. Boletín de Lima (Perú) 1991; 78: 81-6.

30.- TAKEMOTO R M, AMATO J R F, LUQUE J L. Comparative analysis of the metazoan parasite communities of leatherjackets, Oligoplites palometa, O. saurus and O. saliens (Osteichthyes: Carangidae) from Sepetiba Bay, Rio de Janeiro, Brazil. Rev Brasil Biol 1996; 56: 639-50.

31.- LUQUE J L. Distribución transversal y asociaciones interespecífica en las comunidades de metazoarios ectoparásitos de peces esciénidos marinos del Perú. Rev Biol Trop 1996; 44: 383-90.

32.- FARFÁN C, LUQUE J L, LLICÁN L, TERÁN L. Una aproximación a la ecología parasitaria de Acanthochondria sicyasis. (Kroyer, 1863) en Scartichthyis gigas (s.) (Pisces;Bleniidae). Boletín de Lima (Perú) 1993; 89: 16-22.

Agradecimientos: Los autores expresan su agra-decimiento al Laboratorio de Biología y Ecofisiología de la Facultad de Ciencias Naturales y Matemáticas de la Universidad Nacional Federico Villarreal por su apoyo a la presente investigación.

* Laboratorio de Ecofisiología. Facultad de Ciencias Naturales y Matemáticas. Universidad Nacional Federico Villarreal. Calle San Marcos 383, Lima 21, Perú. E.mail: joselorena@terra.com