INTRODUCCIÓN

El cadmio (Cd) es un metal pesado sin funciones biológicas esenciales, que causa gran preocupación en el medio ambiente debido a su toxicidad para los animales y los seres humanos; las concentraciones de Cd pueden acumularse en plantas que no son tóxicas para ellas, pero son tóxicas para los animales y las personas que los consumen. Entre todos los metales pesados tóxicos, el Cd es el más móvil y biodisponible (^{Gramlich et al, 2017}; Gramlich et al, 2018; ^{Lewis et al., 2018}). En los seres humanos, la exposición al Cd se ha relacionado con la disfunción renal, la osteoporosis y varios tipos de cáncer (^{Åkesson et al., 2014}). La presencia de Cd en el suelo se produce tanto de fuentes naturales como antropogénicas (^{Pan et al., 2016}; ^{Khan et al., 2017}).

En la agricultura, la principal fuente de este metal es la aplicación de fertilizantes que contienen fosfatos, estos hacen que el Cd se acumule en suelos agrícolas y por lo tanto aumente el riesgo de su transferencia a través de la cadena alimentaria (^{Roberts, 2014}; ^{Salmanzadeh et al., 2017}). Hoy en día, se necesitan urgentemente técnicas factibles para remediar los suelos contaminados con Cd y con ello; garantizar la inocuidad de los alimentos y proteger la salud pública (^{Guo et al., 2018}a). Se han investigado varias técnicas de remediación de suelos en experimentos de campo y en ambientes controlados, como el lavado de suelos, la fitorremediación, la solidificación, la estabilización, la excavación y electrorremediación; estas técnicas de remediación emplean mecanismos de contención, extracción/eliminación e inmovilización para reducir los efectos de contaminación a través de procesos físicos, químicos, biológicos, eléctricos y térmicos (^{Tajudin et al., 2016}; ^{Liu et al., 2018}a). Sin embargo, la mayoría de estas técnicas pueden producir efectos secundarios al aumentar la movilidad de los metales y cambiar las propiedades físico-químicas del suelo.

Para los suelos agrícolas contaminados con cadmio, la técnica de inmovilización química in situ denominada también como estabilización in situ implica la aplicación de enmiendas para inmovilizar metales a través de diversas reacciones biológicas y químicas, representa una solución más realista, rentable, simple, con rápida implementación y sostenibilidad ambiental (^{Hu et al., 2016}; ^{Sun et al., 2016}; ^{Khan et al., 2017}), dado que de forma rutinaria a nivel mundial cada día se generan grandes volúmenes de desechos orgánicos de la agricultura, de las industrias de ganado y aves de corral, estos materiales pueden proporcionar grandes cantidades para tratar extensas áreas de tierras agrícolas (^{Cruz-Paredes et al., 2017}; Khan et al., 2017). Esta técnica consiste en atrapar o inmovilizar el Cd en el suelo mediante la introducción de agentes estabilizadores como las enmiendas, para solidificar el suelo o convertir las fracciones de contaminantes móviles; es decir, formas solubles e intercambiables en precipitados y/o restos fuertemente absorbidos (^{Tajudin et al., 2016}).

La mayoría de las enmiendas orgánicas disminuyen el Cd disponible para las plantas, principalmente, a través de la adsorción, sorción, precipitación y los procesos de formación de complejos (^{Shaheen et al., 2014}). Asimismo, las enmiendas orgánicas forman un recubrimiento sobre una materia particulada especialmente en las capas superficiales y sub superficiales del suelo y podrían actuar como aglomerantes metálicos. Estas enmiendas se caracterizan por la presencia de lignina, celulosa, taninos y carbonatos que aumentan la capacidad natural del suelo para retener metales pesados (^{Sebastian y Prasad, 2013}).

La inmovilización química no elimina ni extrae contaminantes del suelo, se basa en la movilidad/solubilidad de los metales pesados y sus concentraciones en el agua de los poros del suelo, disminuyendo su concentración drásticamente, lo que minimiza su posible transporte a plantas, microorganismos y aguas (^{Tajudin et al., 2016}). El presente artículo aborda la revisión sobre el empleo de las enmiendas orgánicas en la inmovilidad del cadmio en suelos agrícolas contaminados.

EL ELEMENTO CADMIO Y BIODISPONIBILIDAD

El cadmio es un metal pesado tóxico sin funciones biológicas esenciales para las plantas, animales y humanos, se encuentra principalmente como un catión divalente, que forma complejos con otros aniones. Está clasificado en la 7ª posición entre 20 toxinas, debido a su alta solubilidad y naturaleza tóxica (^{Gramlich et al., 2018}; ^{Hamid et al., 2018}). Se emplea ampliamente en baterías, pinturas, pantallas de televisión, paneles solares, láseres, cosméticos y en los fertilizantes. Comparado con otros elementos pesados, se absorbe fácilmente por las raíces y se transporta hacia los brotes de las plantas (^{Yang et al., 2017}), y de ésta se incorpora a la cadena alimenticia (^{Guo et al., 2018}b). La toxicidad del cadmio en las plantas causa retraso en el crecimiento, clorosis, enrojecimiento de las puntas de las raíces y conduce a su muerte (^{Guo et al., 2008}). Los cultivos más tolerantes son: girasol (Helianthus annuus), pak choi (Brassica chinensis L.), Mostaza de la India (Brassica juncea), Noccaea caerulescens (Thlaspi caerulescnes), Arabidopsis thaliana, Arabis paniculata, Arabis gemmifera, N. goesingensis (T. goesingense) y N. praecox (T. praecox).

El cadmio se libera al medio ambiente en cantidades variables por actividades naturales y antropogénicas. Los estudios realizados muestran que la contribución total de las fuentes naturales a la contaminación de Cd en el suelo representa el 10% en comparación a las fuentes antropogénicas (^{Cloquet et al., 2006}). Entre las principales fuentes naturales de Cd a la atmósfera se encuentran las rocas progenitoras, las erupciones volcánicas, los incendios forestales, el polvo arrastrado por el viento y la pulverización marina (^{Liu et al., 2013}). Las fuentes antropogénicas liberan al medio ambiente más del 90% de Cd y las fuentes principales son el uso de fertilizantes fosfatados, detergentes, combustión de combustibles fósiles, trabajos metalúrgicos, desechos de la industria del cemento, lodos de depuración, desechos municipales e industriales, minería, fundición y procesamiento de minerales (Cloquet et al., 2006).

El término biodisponibilidad se define como “la parte de la concentración total de una sustancia química disponible para las células receptoras (plantas, microorganismos, etc.)”. Por ello, el Cd biodisponible es la fracción del Cd total en el agua intersticial y las partículas del suelo que está fácilmente disponible para los organismos receptores (^{Khan et al., 2017}). La parte de la concentración de Cd del suelo disponible para las plantas se denomina Cd biodisponible. Esta concentración biodisponible es la principal preocupación por su absorción y acumulación en las plantas. Por ello, en cualquier estudio, se deben medir tanto la concentración total como la concentración biodisponible. Los principales factores que influyen en la biodisponibilidad de Cd en el suelo son: el potencial de hidrógeno (pH) del suelo, la presencia de materia orgánica y la capacidad de intercambio iónico (Tabla 2). Estos factores influyen en la solubilidad de los compuestos de Cd y la liberación de Cd en la solución del suelo o afectan la capacidad de las plantas para absorber el Cd del suelo (^{Sarwar et al., 2010}).

El pH es uno de los factores más importantes, que controla la absorción de cadmio, a medida que el pH disminuye, aumenta la absorción del Cd por las plantas. Es decir, que existe una relación lineal indirecta. Al incrementar el pH en el suelo, el cadmio es removido y adsorbido por los coloides del suelo, restringiendo su movilidad y biodisponibilidad. Del mismo modo, ^{Liu et al. (2019}) como ^{Shen et al. (2019}) declararon que las enmiendas orgánicas, especialmente, las dosis altas, aumentan el pH del suelo y el contenido de materia orgánica, y en consecuencia disminuyen la biodisponibilidad de Cd del suelo.

La materia orgánica es un componente reactivo importante en suelos capaces de retener cationes metálicos (^{He et al., 2015}). La aplicación de materia orgánica a un suelo contaminado puede reducir la capacidad de extracción y la biodisponibilidad de Cd, Zn y Pb (^{Houben et al., 2012}). En estudios realizados por He et al. (2015) se muestra que la presencia de 5% y 10% de biochar disminuye las concentraciones extraíbles de Cd, Zn y Pb durante los siguientes 56 días. ^{Hao et al. (2012}) informaron que el estiércol de cerdo disminuyen significativamente las concentraciones de Cd y Zn en el girasol. Los residuos orgánicos como estiércol de granja, estiércol de aves de corral, estiércol de cerdo, compost, biosólidos, lodo de alcantarillado, desechos domésticos, paja y una amplia gama de enmiendas orgánicas combinadas pueden utilizarse como enmiendas del suelo para reducir la disponibilidad de Cd (^{Sarwar et al., 2010}; Hao et al., 2012).

La capacidad de intercambio catiónico (CIC) es un fenómeno basado en la presencia de cargas en las arcillas y demás partículas coloidales de los suelos. Por medio de estas cargas, los iones que son liberados de minerales que han sido sometidos a procesos de meteorización o provenientes de compuestos orgánicos en descomposición, del agua de lluvia o de riego y de los fertilizantes, pueden ser absorbidos por las partículas del suelo y bajo esta condición son retenidos en forma relativamente inmóvil. Asimismo, ^{He et al. (2015}) afirman que la capacidad de intercambio catiónico es un factor importante que influye en la movilidad de Cd en el suelo y que este elemento está fuertemente ligado a las superficies de minerales de arcilla, óxidos de Fe, Al y humus, disminuyendo así su movilidad en suelos arcillosos.

Los suelos que presentan alta capacidad de intercambio catiónico (ricos en materia orgánica y con elevados contenidos de arcilla), por ejemplo: suelos humíferos y arcillosos, dan como resultado la inmovilización de los metales pesados por quedar estos retenidos por adsorción al complejo coloidal del suelo (^{Cortes Páez et al., 2016}).

ABSORCIÓN DEL CADMIO POR LAS PLANTAS

Las plantas toman Cd del agua intersticial del suelo. Si bien la mayor parte del Cd en los suelos generalmente se asocia con los coloides del suelo (>98%), con solo una pequeña fracción del total está disponible para la absorción. Al manipular las cantidades de sitios de unión de cationes disponibles en los suelos, la cantidad de Cd disuelto se puede reducir y disminuye su absorción por las plantas. Esto se puede lograr con el cambio del pH del suelo (encalado) o mediante la introducción de sitios de unión adicionales (^{Kabata-Pendias y Mukherjee, 2007}).

Las enmiendas orgánicas (aserrín, biochar, turba, compost, etc.) pueden reducir efectivamente la solubilidad del Cd y su absorción por las plantas en suelos altamente contaminados. El Cd en el suelo forma quelatos con materia orgánica reduciendo su fitodisponibilidad (^{Singh y Prasad, 2014}). ^{Khan et al. (2018}) investigaron los efectos de diferentes enmiendas orgánicas (biochar de madera dura, bagazo, cáscara de arroz y residuos de mazorca de maíz) sobre la biodisponibilidad de Cd en suelos contaminados por metales pesados y su posterior bioacumulación en tomate y pepino. Entre las enmiendas utilizadas, el biochar de madera dura fue la más efectiva para reducir la biodisponibilidad de Cd, en donde se observaron disminuciones significativas en la absorción de este elemento por el tomate (24-30%) y pepino (36-54%). Se demostró que a mayor tasa de aplicación de enmiendas orgánicas, es más efectiva para mitigar la movilidad de Cd y la bioacumulación en plantas cultivadas en suelos que contienen Cd.

Las investigaciones de ^{Yu et al. (2018}); ^{Liu et al. (2019}) y ^{Rehman et al. (2019}) mostraron que la aplicación de enmiendas al suelo disminuyen los niveles de Cd en las plantas. Además, señalan que una combinación de enmiendas orgánicas podría ayudar a reducir aún más los niveles de Cd, en comparación con las enmiendas orgánicas individuales. Este progreso de mitigación podría atribuirse a los cambios en la translocación y distribución de Cd entre los tejidos de las plantas y la inhibición de la biodisponibilidad de Cd en el suelo a través de la alteración de las propiedades del suelo (pH, CIC, MO). Las enmiendas orgánicas combinadas facilitaron la transformación del Cd del suelo de la forma biodisponible a la forma de Cd inmovilizado, y por lo tanto disminuyeron los niveles de Cd en las plantas, esto se debe a que las enmiendas orgánicas contienen ácidos húmicos (AH). Debido a su carácter anfifílico, los AH forman estructuras parecidas a micelas en condiciones neutras a ácidas, que son útiles en agricultura, para la remediación de suelos contaminados con metales pesados. Las AH tienen composiciones indefinidas que varían según el origen, el proceso de obtención y los grupos funcionales presentes en sus estructuras, como quinonas, fenoles y ácidos carboxílicos (^{De Melo et al., 2016}).

Los estudios realizados por ^{Nieto-Velázquez et al. (2011}) muestran claramente la existencia de interacciones entre los ácidos húmicos y los metales pesados. Estas interacciones pueden ser de utilidad para la inmovilización de metales pesados en aguas y suelos como estrategia de remediación de la contaminación. Las enmiendas orgánicas contienen sustancias húmicas, estas pueden reducir la movilidad y la bioaccesibilidad del Cd en el suelo y, por lo tanto, inhibir su absorción por las plantas (^{Yu et al., 2018}).

Las Tablas 1 y 2 muestran respectivamente, los factores edáficos y del cultivo que determinan la absorción de cadmio en las plantas y la relación que genera la bioacumulación de cadmio en los granos y frutos de las plantas, respectivamente.

Tabla 1: Factores edáficos y del cultivo que determinan la absorción de Cadmio en las plantas (Adaptado ^{MINAGRI, 2018}). 

Tabla 2: Relación de problemas que genera la bioacumulación de cadmio en los granos y frutos de las plantas (Adaptado ^{MINAGRI, 2018}) 

ENMIENDAS ORGÁNICAS PARA ESTABILIZAR EL CADMIO EN SUELOS

Una enmienda orgánica es cualquier material orgánico, incluido el compost, los abonos animales, desechos orgánicos, biofertilizantes residuos de cultivos o acondicionadores sintéticos del suelo que se incorporan al suelo o se aplican en la superficie para mejorar el crecimiento de la planta (^{Hueso-González et al., 2018}). Las enmiendas orgánicas tienen el potencial para afectar significativamente el comportamiento de los metales en el suelo alterando su solubilidad, disponibilidad, transporte y distribución espacial. Muchos estudios han demostrado claramente que la aplicación de las enmiendas orgánicas en suelos contaminados con metales tienen el potencial de remediación in situ por inmovilización de metales, reduciendo así la disponibilidad de metal para las plantas (^{Mohamed et al., 2010}; ^{Park et al., 2011}). Las enmiendas orgánicas cuentan con una estructura porosa, alto pH, alto CIC y grupos funcionales que contienen oxígeno, estas características influyen en las propiedades fisicoquímicas del suelo y ayudan en la inmovilización del Cd (Park et al., 2011; ^{Jiang et al., 2012}).

Asimismo, las enmiendas orgánicas pueden usarse como sumideros para reducir la biodisponibilidad del metal en suelos y sedimentos contaminados a través de su efecto sobre la adsorción, complejación, intercambio iónico (Tabla 3), precipitación, reducción y volatilización del metal (^{Park et al., 2011}). La retención del metal inducida por la enmienda orgánica se atribuye a un aumento en la carga superficial y la presencia de compuestos de unión de metal (^{Clark et al., 2007}). La inmovilización de Cd mediante enmiendas ofrece un menor transporte y biodisponibilidad en el suelo (Fig. 1).

Fig. 1: Reducción del cadmio disponible mediante enmiendas orgánicas. 

Tabla 3: Principales investigaciones en el uso de enmiendas orgánicas inmovilizadoras de cadmio por procesos de adsorción, complejación e intercambio iónico 

Tabla 3: (continuación). 

Tabla 3: (continuación). 

Como se observa en la Tabla 3, un número importante de investigaciones ha demostrado que la adición de enmiendas orgánicas a los suelos aumenta la inmovilización de los metales a través de reacciones de adsorción. La retención del metal inducida por la enmienda orgánica se atribuye a un aumento en la carga superficial. Sin embargo, la concentración de Cd en el suelo no disminuye con el uso de enmiendas orgánicas, pero si reduce su biodisponibilidad. La materia orgánica en el suelo convierte el Cd soluble/intercambiable en una fracción de enlace orgánico, lo que reduce la absorción (Tabla 2).

El aumento en el pH del suelo mejora la disociación de H⁺ de los grupos funcionales tales como hidroxilo, fenólico, carbonilo y carboxilo, mejorando así la afinidad por los iones de cadmio (^{Bolan et al., 2003}). Además, la aplicación de enmiendas orgánicas hace que el Cd sea menos móvil, pero la concentración total sigue siendo la misma y puede aumentar si las enmiendas orgánicas contienen Cd (^{Chaudri et al., 2007}; ^{Liu et al., 2015}).

Diferentes agentes estabilizantes (enmiendas) orgánicos se pueden usar para reducir la movilidad de los metales en sitios contaminados (^{Hamid et al., 2018}). Por ejemplo los abonos de estiércol, biosólidos y desechos sólidos municipales con bajo contenido de metal son considerados fuente de nutrientes y también como acondicionador para mejorar las propiedades físicas y la fertilidad de los suelos. A menudo se ha demostrado que la adición de enmiendas orgánicas a los suelos aumenta la inmovilización del metal a través de reacciones de adsorción (^{Park et al., 2011}). La adición de compost biosólido aumenta la carga superficial de los suelos modificados, lo que se atribuye al mayor pH y la carga superficial del compost biosólido. Investigaciones realizadas demuestran que la concentración de Cd disponible en el suelo disminuye significativamente debido a la adición de estiércol de pollo (^{Wei et al., 2010}).

Experimentos realizados por ^{Xie et al. (2018}) evaluaron 6 enmiendas orgánicas compuestas en la inmovilización del Cd y reportaron una disminución prominente en el contenido de Cd y Cu biodisponible. De manera similar, ^{Hamid et al. (2018}) evaluaron doce enmiendas (solas y mixtas) para la inmovilización de Cd en el sistema de cultivo de arroz-trigo y encontraron una disminución relativamente mayor en la absorción de la planta por la adición combinada de estiércol.

DISCUSIÓN

La contaminación de suelos agrícolas con cadmio es un problema global, por lo que la tierra es el lugar principal de acumulación de metales pesados, tanto de fuentes naturales como antropogénicas. Ante ello, se buscan técnicas de remediación in situ que son factibles, rentables y amigables con el medio ambiente; una de ellas, es la remedición mediante enmiendas orgánicas fácilmente disponibles que tienen la propiedad de inmovilizar el Cd mediante procesos de adsorción, complejación y precipitación (^{Clark et al., 2007}; ^{Bravo Realpe et al., 2014}).

La aplicación de enmiendas orgánicas a los suelos agrícolas reduce la absorción de Cd por las plantas, mejora el suelo físicamente, además proporciona nutrientes esenciales para el suelo y las plantas. Sin embargo, algunas enmiendas pueden contener niveles elevados de Cd y, por lo tanto, su aplicación podría exacerbar los problemas de contaminación del suelo (^{Shaheen et al., 2014}). Por lo cual, recomiendan determinar la concentración de Cd en las enmiendas orgánicas.

Las enmiendas orgánicas como el compost, residuos de estiércol, desechos orgánicos, biofertilizantes, residuos de cultivos, biosólidos y desechos sólidos municipales con bajo contenido de metal cumplen el papel fundamental en la remediación de suelos contaminados con metales pesados; por ende, son considerados fuentes de nutrientes y también como acondicionadores para la mejora de las propiedades físicas y la fertilidad de los suelos (Tabla 3).

Las enmiendas orgánicas tiene la función de aumentar los sitios de unión, incrementar el potencial de hidrógeno del suelo, formar complejos estables y disminuir las biodisponibilidad del Cadmio (^{Kabata-Pendias y Mukherjee, 2007}).

CONCLUSIONES

De acuerdo al trabajo presentado, se pueden plantear las siguientes conclusiones principales:

1.- El uso de enmiendas orgánicas en suelos agrícolas contaminados con Cd es más realista, simple, factible, de rápida implementación, rentable y amigable con el medio ambiente.

2.- Las enmiendas orgánicas como el compost, vermicompost, biochar, residuos de cultivos, abonos de estiércol y desechos sólidos municipales con bajo contenido de Cd cumplen el papel fundamental en la mejora de la inmovilización del Cd en suelos agrícolas contaminados.

3.-Las enmiendas orgánicas tienen la función de aumentar los sitios de unión, incrementar el potencial de hidrógeno del suelo, formar complejos estables y disminuir las biodisponibilidad del cadmio.

4.-En los últimos 13 años se ha realizado un considerable progreso en el uso de las enmiendas orgánicas y en el conocimiento de los procesos de adsorción, intercambio iónico, complejación y precipitación implicados en la inmovilización del cadmio.

5.- Los trabajos de remediación son complejos en la actualidad se tiene que realizar en base a un conjunto de técnicas (físicas, químicas y biológicas) para la obtención de mejores resultados, así como identificar la fuente o el origen de la contaminación para poder controlar el ingreso del contaminante en el suelo agrícola y luego optar por la remediación del suelo.